Il paese sorge su una penisola che si protende da Ovest nel lago Trasimeno dove sorgevano alcuni templi etruschi.

La prima occupazione del luogo è documentata a partire dal sec. VI a.C da parte degli Etruschi di Chiusi.

Il nome di Castiglione del Lago deriva dal termine medievale Castilionis che indicava un luogo protetto da antiche fortificazioni. 

Nel sec. X il paese ed il suo territorio vengono donati da Ottone III al monastero di Campoleone, situato nei pressi di Arezzo. A causa della notevole importanza strategica è oggetto di aspre contese tra Perugia, Cortona ed Arezzo. Nel 1184 entra a far parte del territorio di Perugia che, dal sec. XIII più volte restaura le sue mura e, a partire dalla seconda metà del sec. XII costruisce la Rocca. 

Nel 1424 il paese con il suo territorio, il Chiugi Perugino, e il lago Trasimeno sono donati da Perugia allo Stato della Chiesa che ne manterrà la proprietà fino all’Unità d’Italia.

Nel 1550 Papa Giulio III concede Castiglione del Lago ed il territorio tra il Trasimeno ed il fiume Chiana alla sorella Giacoma, vedova di Francesco della Corgna, perugino.

Ha così inizio il dominio di questa famiglia che, nominati marchesi di Castiglione del Lago e del Chiugi nel 1563 ,e duchi di Castiglione del Lago nel 1616, ridisegna l’assetto urbanistico del paese riprogettato intorno alla nuova e maestosa residenza: il palazzo della Corgna.

Il feudo termina con la morte del duca Fulvio Alessandro nel 1647. Il paese ed il territorio tornano così sotto il controllo dello Stato della Chiesa.